Filmas darbība risinās 400 gadu tālā nākotnē. Lielākā daļa Zemes iedzīvotāju ir gājuši bojā. Izdzīvot izdevies tikai vienas pilsētas iedzīvotājiem - tie apmetušies Bregnā - pilsētā, kuru vada zinātnieku grupa. Filmas centrā - aģente Aeona Fluksa. Kad viņa tiek nosūtīta uzdevumā nogalināt valdības līderi, viņa atklāj sazvērestību tīklu. Drīz pēc tam iet bojā viņas ģimene, un Aeona nolemj atriebties.

Īstā dzīve notiek tikai naktīs - vismaz muzejos. Lerijs par to pārliecinās uz savas ādas, piesakoties par sargu vēstures muzejā, kur viņa maiņas laikā sāk notikt pārsteidzošas lietas - maiju kareivji, Romas gladiatori un kovboji dodas cīņās viens pret otru; mēģinot iegūt uguni, neandertālietis nodedzina savu apmetni un T-rex uzskatāmi atgādina, kādēļ savulaik bija bīstamākais plēsējs uz zemes…

Pēc tēva nāves Keils kļuvis paviršs, nervozs un nereti iekļūst visādās nepatikšanās. Pēc kārtējā starpgadījuma, Keilam tiek piespiests mājas arests. Dienu no dienas Keils nīkst mājās vai mirdams no garlaicības. Meklējot kādu izklaidi, puisis sāk novērot savus kaimiņus un drīz viņa uzmanība dienu un nakti ir pievērsta kādam vīram, kuru Keils tur aizdomās par sievas slepkavību. Viņa aizdomas var būt viņa iztēles auglis. Bet ja nu viņam patiešām ir taisnība?

Filmas pamatā milzīgu popularitāti ieguvušais Nickelodeon animācijas TV seriāls. Filma „Pēdējais gaisa pavēlnieks” ir pirmā nodaļa Aanga un viņa sabiedroto cīņā par izdzīvošanu.